Miller McLeod Everson bereiste nach seinem Studium an der University of Cincinnati die Vereinigten Staaten und hielt sich durch verschiedene Aushilfsjobs über Wasser, u. a. als Radiomoderator. Nach seiner Rückkehr in seine Heimatstadt Cincinnati begann er neben seiner Tätigkeit beim Radio auch eine Karriere als Sänger.
Er wurde von dem Entertainer und Bandleader Ben Bernie entdeckt. Dieser verlieh ihm den Künstlernamen John King und holte ihn nach Hollywood. Dort wurde er von den Universal Studios unter Vertrag genommen und begann seine Karriere als Schauspieler mit einer Hauptrolle in der Spielfilmreihe Ace Drummond. Von da an war John Dusty King in zahlreichen Western zu sehen und spielte in über 50 Filmen mit. Gegen Ende seiner Karriere, als weitere Filmangebote ausblieben, wechselte King erneut zum Radio und erwarb schließlich eine eigene Sendelizenz.