Sie ist Regierungsflughafen der US-Hauptstadt Washington, D.C. Von hier aus werden die Flüge des US-Präsidenten, vor allem mit der Air Force One sowie anderer Regierungsmitglieder durchgeführt und ausländische Staatsgäste empfangen.
Am 25. August 1941 – zunächst als Camp Springs Army Air Field gegründet – nahm der Flugplatz am 2. Mai 1943 den Betrieb auf. Zu Ehren General Frank M. Andrews, der im Zweiten Weltkrieg die Luftoperationen in Europa leitete und am 3. Mai 1943 auf Island tödlich verunglückte, benannte man den Stützpunkt am 31. März 1945 in Andrews Field um. Mit der Gründung der US Air Force im Jahr 1948 änderte sich die Bezeichnung in Andrews Air Force Base.
Seit Juli 1961 sind die VIP-Flugzeuge der US-Regierung (Air Force One und Air Force Two) hier stationiert. Im Juni 2006 übernahm die 316th Wing des AFDW die Standortleitung von der 89th Airlift Wing des Air Mobility Command.
2009 wurde die Andrews Air Force Base mit der Naval Air Facility Washington zur Joint Base Andrews Naval Air Facility zusammengeführt.