Jack Miller ganó su primer título nacional de dirt track con apenas 10 años. El australiano se pasó a la velocidad en 2008 e hizo su debut en carrera en 2009, en Tasmania, con 14 años, tras lo cual compitió en el Campeonato de Australia de 125cc ese mismo año.
Ganó el campeonato MRRDA 125cc y posteriormente se trasladó a Europa, donde compitió esporádicamente en el Campeonato del Mundo de 125cc y en el CEV Buckler y a tiempo completo en el Campeonato alemán IDM de 125cc, que ganó fácilmente.
Moto3
2012 fue el primer año de Miller en el Campeonato del Mundo de Moto3. Ese año Miller había montado para Caretta Technology Forward Racing en un chasis Honda. Mientras que la moto no era competitiva permitió a Miller la oportunidad de aprender los circuitos en los que iba a competir en los próximos años. Terminó 23.º en el Campeonato de Moto3 ese año, con un mejor resultado de 4.º en el Gran Premio de Alemania, en Sachsenring.
Miller fichó por el Racing Team Germany para la temporada 2013, montando un chasis FTRHonda. Miller terminó trece carreras en los puntos, y terminó en séptimo lugar en la clasificación final del campeonato. Su mejor resultado fue un quinto lugar - en dos ocasiones - en el Gran Premio de San Marino y el Gran Premio de Australia.
Miller corrió una motocicleta KTM de fábrica para la temporada 2014, uniéndose al equipo Red Bull KTM Ajo. Durante la temporada, Miller registró su primera vuelta rápida, la pole position, el podio y la victoria durante la temporada; en total, ganó seis carreras durante la temporada y terminó la temporada como subcampeón - detrás de Álex Márquez - en el campeonato, perdiendo el título por dos puntos.[1]
MotoGP
Para la temporada 2015, Miller ascendió a MotoGP, formando parte del Team LCR, acompañando a Cal Crutchlow. Miller compitió en una HondaRC213V-RS de la especificación Open. Alcanzó su mejor resultado con el 11.º en Cataluña. En el Gran Premio de Gran Bretaña, Miller subió muchas posiciones en las primeras dos vueltas, pero chocó con su compañero de equipo Crutchlow en la tercera vuelta.[2]
En 2016, Miller fichó por el Marc VDS Racing Team.[3] Miller terminó en el 14.º puesto en Catar. En Cataluña, Miller terminó la carrera en el puesto 10.º. El 26 de junio, Jack Miller ganó su primer GP en Assen, comenzando desde el 19.º lugar de la parrilla. Después de la lluvia torrencial, la carrera estuvo detenida con bandera roja y después se reanudó pero acortada de 12 vueltas. Después de los accidentes de Rossi y Dovizioso, Miller comenzó a ganar posiciones en la parrilla antes de pasar a Márquez para conseguir su primera victoria en la clase reina y convertirse en el primer piloto de Moto3 en ganar una carrera de MotoGP, el primer piloto australiano para ganar una carrera de MotoGP desde Casey Stoner en el Gran Premio de Australia 2012 y el primer piloto no oficial en ganar una carrera desde Toni Elías en el Gran Premio de Portugal de 2006.
Posteriormente, en 2018 ficharía por Pramac Racing, dónde permanecería hasta 2020, hasta que en 2021 dio el salto a la Ducati Oficial, en sustitución de Andrea Dovizioso, consiguiendo tres victorias, dos em 2021 en el Gp de Jerez y en el siguiente Gp de Le Mans y otra en el Gp de Japón de 2022. El 9 de junio de 2022 se confirmó que saldría del equipo para ir a KTM oficial, como nuevo compañero de Brad Binder para los años 2023 y 2024.[4]