Tras actuar con grupos estudiantiles, logró entrar en el mundo de la escena profesional gracias a trabajar como telefonista en el famoso Mercury Theater de Orson Welles. Comenzó su carrera como parte de un acto de discoteca antes de trabajar en obras de teatro y musicales de Broadway. Su éxito en la producción teatral de 1946 de Born Yesterday como Billie Dawn la llevó a ser elegida en la versión cinematográfica de 1950 por la que ganó un premio Óscar y un Premio Globo de Oro por su interpretación.
También fue ganadora en la ceremonia de los Premio Tony por protagonizar el musical Las campanas están sonando, anteriormente ya lo había interpretado la obra en una película con el mismo nombre dirigida por Vincente Minnelli.
En 1952, Holliday fue llamada a declarar ante el Subcomité de Seguridad Interna del Senado para responder a las afirmaciones de que estaba asociada con el comunismo.
Comenzó su propia carrera interpretativa en diciembre de 1938, como miembro de un grupo de cabaret llamado "The Revuers". Los otros miembros del grupo fueron Betty Comden, Adolph Green, Alvin Hammer y John Frank. The Revuers tuvo una sede estable en Nueva York hasta que se disolvió en 1944.
Estas pequeñas intervenciones desalentaron a Judy, que regresó al teatro. Holliday hizo su debut en Broadway el 20 de marzo de 1945, en el Belasco Theatre con la obra Kiss Them for Me y fue una de las elegidas para recibir el Clarence Derwent Award. En 1946, volvería a Broadway, a interpretar por primera vez el papel de Billie Dawn para Nacida ayer (1950). El dramaturgo Garson Kanin escribió el papel específicamente para su amiga, la brillante pero polémica actriz Jean Arthur. Arthur lo interpretó pero después de muchos problemas y enfermedades de la actriz, decidió escoger a Holliday para reemplazarla.
En 1950, Holliday fue objeto de investigación por la FBI alegando posibles lazos con el comunismo. La investigación no revelaba "evidencias positivas de ser miembro del Partido Comunista" y la investigación concluyó a los tres meses. A pesar de ello, Hollyday estuvo incluida en la lista negra de Hollywood por lo que tuvo muchos problemas para trabajar en radio y televisión durante los tres años siguientes.
En 1952, fue llamada a testificar ante el Senate Internal Security Subcommittee (SISS) para explicar por qué su nombre estaba relacionada con organizaciones comunistas. Holliday no tuvo más remedio que dar nombres de compañeros de los que tenía conocimiento de relaciones con organizaciones izquierdistas [cita requerida] .
Tumba de Judy Holliday en el Cementerio Westchester HillsPiedra en la tumba de Holliday como recordatorio
En 1956 protagonizó un sonado éxito, la comedia de origen teatral Un cadillac de oro macizo (de Richard Quine) y en 1960 Suena el teléfono (de Vincente Minnelli junto a Dean Martin), en un papel que ya había interpretado en Broadway en 1956 y por el que había ganado el Premio Tony en 1957. En ese año, Holliday se divorciaría del clarinetista y director de orquesta David Oppenheim con el que se había casado en 1948.
Pese a su encasillamiento, y a que Hollywood no supo entrever su potencial, Judy Holliday demostró ser una actriz excelente y con registro. Tiene una estrella en el Paseo de la Fama de Hollywood situado en el 6901 de Hollywood Boulevard.