Erekhtheion rakennettiin paikalle, jossa nähtiin tapahtuneen keskeisiä varhaiseen Ateenaan liittyviä myyttisiä tapahtumia, ja se sisällytti itseensä useita kaupungin vanhoja kultteja ja näihin tapahtumiin liittyviä pyhäinjäännöksiä. Osa mytologisisesta taustasta liittyy Ateenan varhaisten kuninkaiden Kekropsin ja Erekhtheuksen henkilöihin ja näiden ajan tapahtumiin. Osa liittyy puolestaan Athenen ja Poseidonin kiistaan Ateenan omistuksesta, jonka seurauksena Poseidon iski kolmikärjellään kallioon suolavesilähteen, Athene puolestaan loi oliivilehdon.[3]
Nykyinen temppeli on rakennettu vuosina 421–405 eaa.,[2] mutta sen arvellaan olevan varhaisemman temppelin paikalla. Temppelin arkkitehdit olivat Filokles ja Arkhilokhos.[3] Rakennusta muutettiin ja kunnostettiin 377/376 eaa. sekä 27 eaa. Temppeli muutettiin kristilliseksi kirkoksi 600-luvulla.[1]
Erekhtheion edustaa joonialaista tyyliä, ja se on rakennettu Pentelikon-vuoren valkoisesta marmorista. Temppeli on pohjakaavaltaan erikoinen, sillä se koostuu suorakulmaisen ydinosan lisäksi sen pohjois- ja eteläpuolella olevista erillisistä pylväikkötiloista. Pohjakaava johtuu paitsi maaston epätasaisuudesta myös siitä, että temppeli sisällytti itseensä useita vanhoja kulttipaikkoja.[2]
Temppelin ydinosa jakautuu kahteen osaan, itä- ja länsiosaan. Itäosa oli pronaos eli esitemppeli. Sen sisään johti rakennuksen itäpäädyssä oleva joonialainen pylväikkö, jonka leveys oli noin 11,6 metriä. Itäosa oli omistettu Poseidonin, Erekhtheuksen, Zeuksen ja Buteen kulteille.[1][2]
Temppelin länsiosa oli sen varsinainen ydinosa eli cella. Sen sisään johti rakennuksen pohjoispuolella olevan siipirakennuksen pylväikkö, jonka leveys oli noin 10,7 metriä. Länsiosan lattia oli kolme metriä itäosan lattiaa alempana mutta katto samalla korkeudella. Länsiosa oli omistettu Athene Poliaan ja Hermeen kulteille. Lisäksi se sisälsi Erektheuksen haudan sekä Poseidonin kolmikärjen iskemät jäljet ja niistä syntyneen suolavesilähteen.[1][2]
Länsiosasta oli pääsy L-kirjaimen muotoisia portaita pitkin rakennuksen eteläosan siipirakennukseen, jota koristi karyatidipylväikkö. Pylväikössä oli kuusi naishahmoista (kore) pylvästä eli karyatidia, jotka tukivat kattoa. Länsiosasta pääsi oven kautta myös aidattuun ulkotilaan, jossa sijaitsi Pandroseion eli Pandrosokselle omistettu pyhäkkö. Se piti sisällään muun muassa pienen Pandrosoksen temppelin, Athenen pyhän oliivipuun, Poseidonin suolavesilähteen sekä Kekropsin haudan.[1][2]
Temppelin länsiosassa säilytettiin todennäköisesti alun perin myös Athene Poliaan vanhaa oliivipuista kulttikuvaa (ksoanon),[2] jonka katsottiin olevan sama kuin taivaasta pudonnut ja Troijasta tuotu Palladion.[5][6] Koko rakennuksen ulkopuolta kiersi friisi, johon oli kuvattu tyttöjen valvomia Akropoliin kultteja.[2]