Chris Miller débute en tant qu'acteur dans la série télévisée Caroline in the City en 1998. C'est là qu'il rencontre Phil Lord. Peu de temps après, ils coécrivent leur premier scénario pour la série Zoé, Duncan, Jack et Jane. Trois ans plus tard, ils lancent la série d'animation Clone High[1].
En 2009, Chris Miller réalise, toujours avec Phil Lord, leur premier long métrage d'animation : Tempête de boulettes géantes (Cloudy with a Chance of Meatballs). C'est un succès mondial avec 243 006 126 dollars de recettes à travers le monde[2]. En 2012, ils sont les réalisateurs de la comédie d'action 21 Jump Street avec Jonah Hill et Channing Tatum, adaptée de la série culte éponyme. C'est un nouveau succès, avec des recettes mondiales atteignant plus de 200 millions de dollars[3],[1].
En juillet 2015, il est annoncé, toujours avec son compère Phil Lord, comme réalisateur d'un film spin-off Star Wars centré sur Han Solo. Second spin-off de la série A Star Wars Story, après Rogue One, le film est prévu pour 2018[4],[5]. Le 20 juin 2017, Kathleen Kennedy, présidente de Lucasfilm annonce que Phil Lord et Chris Miller ne seront plus les réalisateurs du film sur Han Solo, en raison de différends sur la vision créative de l’œuvre. Ils sont remplacés par Ron Howard, alors que le tournage était cependant bien avancé[6]. Les deux réalisateurs expliquent alors « malheureusement, notre vision et façon de faire n'étaient pas raccords avec nos partenaires sur ce projet. Nous ne sommes habituellement pas fans de la phrase “divergences créatives”, mais pour une fois, c'est tout à fait cela. Nous sommes vraiment fiers de notre casting et de notre équipe quatre étoiles[7]. » En mars 2018, ils annoncent qu'ils seront finalement crédités au générique comme producteurs délégués[8].
