Il commence sa carrière dans le championnat Élite de son pays en jouant pour l'équipe de Brynäs IF en 1996 alors qu'auparavant il jouait pour l'équipe de sa ville natale Tierp Hockey[1].
Pour la saison 2004-05, il décide de retourner jouer dans son pays avec l'équipe Brynäs IF. Il reste deux saisons dans son club te remporte le trophée Honkens, trophée du meilleur gardien, lors de la seconde saison. Il traverse une nouvelle fois l'Atlantique le et signe avec le Lightning de Tampa Bay qui cherche un remplaçant à Nikolai Khabibulin. Il est en concurrence avec Marc Denis pour le poste de titulaire mais très rapidement Johan Holmqvist s'avère être un choix plus sûr pour l'équipe.
Johan Holmqvist représente l'équipe de Suède depuis 1995 avec des sélections en équipe junior. En 2005, il représente pour la première fois son pays lors du championnat du monde alors que l'équipe finit à la quatrième place. L'année suivante, il remporte la médaille d'or avec la Suède et finit même meilleur gardien du tournoi.