Octorara diluncurkan di Brooklyn Navy Yard pada tanggal 7 Desember 1861. Pembuatannya didanai oleh Miss Emma Hartt, putri dari pembangun kapal E. Hartt. Kapal ini ditugaskan tanggal 28 Februari 1862 dan dipimpin Lt. George Brown.
Pada puncak pertempuran, Octorara tidak bisa dikendalikan karena tali rodanya tersangkut. Kapal ini terbawa arus ke jalur tembakan USS Brooklyn. Kapal ini rusak setelah bom dari salup kapal uap tersebut meledakkan tiang sebelah kirinya.
Blokade Pantai Timur
Tanggal 24 Juli, dalam perjalanan ke Baltimore, Maryland, untuk diperbaiki, para awak kapal ini menawan Tubal Cain di sebelah timur Savannah, Georgia. Kapal uap pelayar blokade Britania ini mencoba menyelinap ke Charleston, South Carolina, sambil membawa munisi.
Pada awal September, Octorara, di bawah pimpinan Komdr. Napoleon Collins, dimasukkan ke "skuadron terbang" yang dipimpin Komodor Charles Wilkes untuk memburu kapal penyerang pedagang Konfederasi CSS Alabama dan CSS Florida. Pada tahun itu, kapal ini menawan sembilan kapal pelayar blokade Konfederasi dan Britania.
Skuadron Blokade Teluk Barat
Pada tanggal 11 September 1863, Lt. Komdr. W. W. Low menggantikan Komdr. Collins sebagai pemimpin Octorara. Setibanya di New Orleans, Louisiana, 19 Oktober 1863, kapal uap ini bergabung dengan Skuadron Blokade Teluk Barat. Sejak November hingga Maret 1864, kapal ini membantu pengepungan Mobile, Alabama dengan mengebom Fort Powell di pintu masuk Mississippi Sound pada 16–29 Februari.
Tanggal 5 Agustus, Octorara terlibat dalam Pertempuran Mobile Bay. Jalur pelayarannya melewati Fort Morgan yang sedang diserang Brooklyn. Skuadron Farragut berlayar melewati benteng-benteng tersebut ke arah Mobile Bay, menyerang dan menaklukkan kapal tubruk Konfederasi CSS Tennessee dan kapal senjata CSS Selma. Octorara terkena 17 tembakan selama pertempuran berlangsung. 1 awaknya tewas dan 10 lainnya cedera. Kapal ini terus beroperasi di dekat Mobile sampai Juli 1865, menembaki benteng-benteng, dan ikut menaklukkan kota ini pada tanggal 12 April 1865.
Pasca-perang
Octorara berlayar pulang pada 20 Juli dan tiba di New York City tanggal 29 Juli. Kapal ini dibebastugaskan tanggal 5 Agustus 1865 dan dijual tanggal 9 November 1866.