Bygging flugvallarins hófst árið 1943 til þess að létta á La Guardia flugvellinum sem fylltist strax eftir opnun árið 1939. Flugvöllurinn var opnaður formlega þegar fyrsta farþegaflugvélin tók á loft þaðan 1 júlí, 1948. Þá var flugvöllurinn helst þekktur sem Idlewild-flugvöllur. Árið 1963 var nafninu svo breytt í John F. Kennedy International Airport í minningu hins fallna forseta Bandaríkjanna.
Flugstöðvar og flugbrautir
Flugvöllurinn státar af 4 flugbrautum og 6 flugstöðvum, merktar frá 1-8 (flugstöðvum 3 og 6 hafa verið eytt). Hann er miðstöð fyrir farþegaflugfélögin American Airlines, Delta Air Lines og JetBlue Airways og fyrir flutningaflugfélögin Polar Air Cargo og Kalitta Air. Á flugvellinum eru 151 hlið.
Lestarkerfi
Flugvallarlest fer hring um brottfararsali og tengist inn í neðanjarðarlestarkerfi borgarinnar í Howard Beach-stöðinni. Þaðan er hægt að fara t.d. til Brooklyn eða Manhattan.
