Dopo la morte del padre, ereditò il ducato di Sassonia-Weimar in co-reggenza con il fratello Guglielmo Ernesto, poiché nel ducato non era ancora stato introdotta la primogenitura. Entrambi furono designati dal testamento del padre come capaci di governare, nonostante non avessero ancora raggiunto la maggiore età, e ottennero successivamente l'approvazione imperiale.
Con il passare degli anni, Giovanni Ernesto iniziò a manifestare problemi dati dall'alcolismo, portandolo a mostrare scarso interesse per gli affari di governo e a lasciare che fosse suo fratello a gestire lo stato, diventando così una figura meno attiva. Tuttavia, fino alla sua morte rimase ufficialmente co-reggente, ma senza avere un'influenza rilevante sugli affari governativi.
Dopo aver vissuto per lungo tempo in gran parte isolato al castello di Weimar, alla sua morte fu inizialmente sepolto nella cappella interna del palazzo e successivamente trasferito nella cappella dei principi del cimitero storico di Weimar.
Giovanni Ernesto (25 dicembre 1696 - 1º agosto 1715), un compositore di musica che studiò con Bach e per questo fu autore di numerose trascrizioni di opere del maestro di Lipsia.
Maria Luisa (18 dicembre 1697 - 29 dicembre 1704).
Cristiana Sofia (7 aprile 1700 - 18 febbraio 1701).
Alla morte di Giovanni Ernesto, il suo successore fu il figlio di primo letto, Ernesto Augusto, che ricevette nominalmente il potere del padre, anche se il reale governo venne tenuto dallo zio, Guglielmo Ernesto, sino alla sua morte avvenuta nel 1728. Da quel momento Ernesto Augusto divenne il solo Duca regnante di Sassonia-Weimar.
