Alla morte della madre, nel 1262, Margherita ereditò il titolo di Contessa di Tonnerre, che tenne fino alla morte. Il 18 novembre 1268 andò in sposa, come seconda moglie, a Carlo I d'Angiò, re di Sicilia e conte d'Angiò, del Maine e di Provenza. Dal matrimonio nacque un'unica figlia, Margherita, che morì in tenera età. Nel 1277, Carlo comprò da Maria di Antiochia il titolo di re di Gerusalemme divenendone così il titolare, mentre Margherita divenne regina titolare consorte del regno crociato ormai decaduto.
Con lo scoppio della Guerra del Vespro, il 30 marzo 1282, a Palermo, i francesi furono scacciati da tutta l'isola e Carlo d'Angiò perse la corona di Sicilia, che fu offerta a Pietro III d'Aragona, marito di Costanza, la figlia di Manfredi, mentre Carlo riuscì a difendere la parte continentale del regno, che avrebbe preso il nome di Regno di Napoli. Margherita seguì le sorti del marito e dal 1282 divenne regina consorte di Napoli.
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