Maguire kvalifiserte seg til å spille for England, så vel som Nord-Irland og Irland gjennom sine besteforeldre.[6] Han ble kalt opp til Englands nasjonale U21 lag for første gang i november 2012 for en vennskapskamp mot Nord-Irland.[7]Danny Wilson uttalte: "Han har en fantastisk modenhet for alderen sin, han tar alt med ro og ingenting skremmer ham. Jeg forventer ikke at dette kallet heller fordi han er en så sindig person."[8] Maguire gjorde sin debut for England U21 som innbytter i det 60. minutt, da han kom inn for Andre Wisdom i en 2–0 seier over Nord-Irlands U21 på Bloomfield Road.[9]
Den 24. august 2017 inkluderte Gareth Southgate, manageren for Englands landslag, Maguire i troppen sin for kampene i 2018 FIFA verdensmesterskap kvalifisering mot Malta og Slovakia.[10] Han debuterte da han startet i Englands 1–0 borteseier over Litauen, som var lagets siste kamp i deres vellykkede kvalifisering til verdensmesterskapet.[11] Han ble tatt ut i Englands tropp til VM i fotball 2018 i Russland.[12][13] Han bidro til Harry Kane's vinnermål mot Tunisia den 18. juni 2018 i Englands verdensmesterskap-åpning. England vant 2–1.[14] Maguire scoret sitt første mål for England den 7. juli med en heading i det 30. minutt etter et innlegg fra Ashley Young i en 2–0 seier over Sverige i kvartfinalen.[15]
Han ble tatt ut i Englands EM-tropp til EM i fotball 2021.[16] I EM i fotball 2021 spilte Maguire sin første kamp mot Tsjekkia i den siste gruppespillskampen.[17] Deretter spilte han i åttendedelsfinalen, da England vant 2–0 mot Tyskland, der han ble tildelt kampens stjerne.[18] Den 3. juli 2021 scoret Maguire det andre målet for England i en 4–0 seier over Ukraina i kvartfinalen.[19] Maguire startet i semifinalen mot Danmark og i finalen mot Italia. England spilte uavgjort 1–1 etter 120 minutter; i den påfølgende straffesparkkonkurransen scoret Maguire Englands andre straffespark.[20] Imidlertid tapte England 3–2.[21] Hans prestasjoner under mesterskapet sikret ham en plass på turneringens lag.[22]
Den 15. november 2021 scoret Maguire det første målet i en 10–0 seier over San Marino på den siste dagen av 2022 verdensmesterskap kvalifisering, noe som gjorde ham til Englands høyest scorende forsvarsspiller med syv mål, foran John Terry og Jack Charlton.[23][24] Han ble tatt ut i Englands tropp til VM i fotball 2022 i Qatar.[25] Han fikk ros for en kontrollerende forestilling i en 0-0 uavgjort mot USA – en kamp der han gjorde sitt 50. opptreden for England – samt for konsistente og vellykkede prestasjoner i mesterskapets senere faser. Maguire ble valgt for 2022 verdensmesterskap turneringens lag.[26][27][28]
Privat
Den 21. august 2020 ble Maguire arrestert på Mykonos av gresk politi etter et slagsmål utenfor en bar.[29] Den 25. august ble han dømt til 21 måneder og 10 dager betinget fengsel for kroppskrenkelse, å ha motsatt seg pågripelse og for forsøk på bestikkelse.[30] Maguire hevdet han trodde han ble forsøkt kidnappet da politiet var kledd i sivil og ikke identifiserte seg.[31] Han har anket dommen.