Høydepunktet av hans karriere var da jernbanen kom i Pittsburgh i Pennsylvania. I 1909 ble han ansatt som verksmester ved lokomotivfabrikken Pittsburgh Locomotive & Car Works, som hadde vært en del av American Locomotive Company (Alco) siden 1901. Chryslers automotiv-karriere begynte i 1911 da han fikk en innkalling til et møte med James J. Storrow, en bankmann som var direktør i General Motors. Storrow spurte Chrysler om han hadde lyst til å begynne med bilproduksjon. Chrysler hadde på dette tidspunktet vært entusiast for biler i over 5 år, og var veldig interessert.
Storrow ble derfor bedriftsleder med ansvar for produksjon ved bil-selskapet Buick i Flint, Michigan. Han fant mange måter å redusere kostnadene på i produksjonen. Ikke lenge etter at hans treårskontrakt var over, trakk han seg fra jobben som president i selskapet Buick i 1919. Han var ikke lenger enig med i visjonen for fremtiden til General Motors. Chrysler ble deretter ansatt for å forsøke seg på en snuoperasjon for bankfolk som forutså tapet av deres investeringer i Willys-Overland Motor Company i Toledo, Ohio. Han krevde, og fikk, en lønn på 1 million amerikanske dollar i året for en periode på 2 år, noe som var utrolig mye penger på denne tiden.
Da Chrysler forlot Willys-Overland i 1921 etter et mislykket forsøk på å fravriste kontrollen fra John Willys, fikk han en interesse for det skrantende Maxwell Motor Company. Chrysler tok med bedriften Maxvell i hans nye firma, Chrysler Corporation, i 1925. I 1929 ble Chrysler kalt Time Magazine's Man of the Year. I 1923, kjøpte Chrysler en eiendom ved Kings Point på Long Island, New York fra Henri Bendel Willis og omdøpte huset til "Forker House". I desember 1941 ble eiendommen solgt til den amerikanske regjeringen og ble deretter kjent som Wiley Hall. Eiendommen ble deretter brukt av United States Merchant Marine Academy.
Chrysler bygde seg også en eiendom i Warrenton, Virginia som er kjent som Warrenton Hunt. I 1934 kjøpte han og gjennomgikk en stor restaurering av den berømte Fauquier White Sulphur Springs Company resort og spa i Warrenton. Denne eiendommen ble solgt i 1953, og da ble eiendommen utviklet til en «Country Club», som den fremdeles er den dag i dag.
I 1936, hadde Chrysler overlevert driften av hans selskaper til andre, og han fremstilte seg selv mer som en semi-pensjonert patriark. Walter Chrysler fikk slag i 1938 og døde i 1940 i sitt Forker House. Han ble gravlagt på Sleepy Hollow Cemetery i Sleepy Hollow, New York. Hans far, Henry Chrysler, var en kanadisk-amerikaner av tysk og nederlandsk avstamming.
