В семинарию принимаются лица мужского пола в возрасте до 35 лет, имеющие среднее образование, холостые или женатые первым браком; срок обучения — 4 года. Уровень образования — бакалавриат.
Организация семинарии была проведена в 1728 году стараниями епископа Смоленского и Дорогобужского Гедеона Вишневского на основе открывшейся ещё при митрополите Дорофее архиерейской школы.
Первоначально располагалась на территории Авраамиевского монастыря (от местонахождения часто называлась Авраамиевские школы и Авраамиевская семинария). В XIX веке долгое время находилась в очень стеснённых условиях, занимая до 5 мало приспособленных для нужд учебного заведения корпусов. Её новоселье в специально построенном здании на Спасской улице состоялось только в 1891 году. Готовила священнослужителей, учителей для духовных и светских школ и училищ.
Закрыта большевиками 1 октября 1918 года.
30 ноября 1988 года решением Священного синода Русской православной церкви по инициативе архиепископа Смоленского и Калининградского Кирилла (Гундяева) было основано Смоленское межъепархиальное духовное училище, ректором назначен священник Виктор Савик.
5 мая 1995 года решением Священного Синода Смоленской духовной школе присвоен статус семинарии.
В 2012 году выпускники Смоленской семинарии получили дипломы государственного образца с присвоением квалификации «Бакалавр теологии», таким образом впервые в истории российского духовного образования выпускники духовной семинарии получили подобные дипломы[1].
Имевшиеся документы указывали, что в 1741 году в Авраамиевских школах 515 человек, из них: «в философии — 11 человек, в риторике — 25 чел., в пиитике — 16 чел., в синтаксиме — 32 чел., в грамматике 25 чел., в инфиме — 39 чел., в аналогии — 75 чел. и в русской школе 292 человека».
Лавровский Л. Я. Очерк из истории Смоленской духовной семинарии в эпоху ее первоначального возникновения в связи с общим состоянием духовного образования в России в первой половине XVIII века. — Смоленск : тип. Е. П. Позняковой, [1891]. — 80 с.
Цезаревский П. В. Страничка из истории Смоленской духовной семинарии. — Смоленск : Изд. Смоленского. губернского статистического комитета, 1907 (Тип. П. А. Силина). — 48 с.
Серафим (Амельченков), иером. Богословское образование в России: Смоленская духовная семинария : исторический очерк, 1728-2008. — Смоленск: Свиток, 2010. — 348 с. — ISBN 978-5-902093-40-4.
Серафим (Амельченков), иером. Богословское образование в западной части России в XVIII веке: Смоленская духовная семинария // Религиозное образование в России и Европе в XVII веке : сборник / Ин-т Всеобщей истории РАН, Григорианский университет (Рим), Русская христианская гуманитарная академия; ред.: Е. Токарева, М. Инглот. — СПб. : Издательство Русской христианской гуманитарной академии, 2013. — 290 с. — С. 47-58
Исидор (Тупикин), митр. Государственная аккредитация Смоленской православной духовной семинарии: задачи, опыт, перспективы // Богословский сборник Тамбовской духовной семинарии. 2020. — № 3 (12). — С. 119—129.
Примечания: 1богословское учебное заведение; 2 Русская православная семинария во Франции; 3 в Российской империи имели статус средних учебных заведений; 4 ныне составляет единое целое с Киевской духовной академией; 5 сохраняет историческое название «академия»; 6 ныне действует в составе Грузинской православной церкви