После окончания института всю жизнь жил в Москве, сначала вместе с родителями возле метро «Сокол», а затем с 1970 года и до конца жизни — в кооперативной квартире на Маломосковской улице[3].
С 1959 года Дербенёв переходит на творческую работу, пишет песни, в 1960-е нередко выступает в роли переводчика западных шлягеров («Прощай, моряк» и «Луна» Доменико Модуньо, «Падает снег» Сальваторе Адамо и др.). Создал более двух тысяч стихотворений, сотни из которых стали основой песен.
По словам вдовы поэта, Веры Ивановны Дербенёвой, автора книги «Леонид Дербенёв. Между прошлым и будущим», любил посещать Дом творчества композиторов в Старой Рузе. Впервые приехал туда по приглашению Александра Флярковского, позже там познакомился с Евгением Крылатовым, с которым вместе создали песни к кинофильму «Чародеи» и многим другим.
Сотрудничавший с Дербенёвым композитор Сергей Дьячков утверждал:
«Мне даже кажется, что у Дербенёва техника была как у Пушкина. Такая быстрота мышления, что он находил, в конце концов, нужный вариант. Это была фантастика»[4].
Песни на стихи Дербенёва звучат во многих произведениях советского кинематографа — например, «Есть только миг» из фильма «Земля Санникова», «Песенка о медведях» из кинокомедии «Кавказская пленница, или Новые приключения Шурика». Начиная с этого фильма, Леонид Дербенёв и Александр Зацепин стали многолетними соавторами Леонида Гайдая («Бриллиантовая рука», «Иван Васильевич меняет профессию» и др.), сотрудничали с другими режиссёрами. Успешная творческая работа, приносившая хороший и заслуженный заработок, вызывала и проблемы — зарабатывать на жизнь искусством можно было только членам творческих союзов. Дербенёв, не выпускавший поэтических сборников, не мог вступить в Союз писателей, однако вступил в Союз кинематографистов (свою первую песню для кинофильма он написал ещё в 1956-м).
Со вторым из двух главных своих соавторов, Вячеславом Добрыниным, Дербенёв написал в 1970-е годы много замечательных песен для различных ВИА (в конце 1980-х их совместные песни Добрынин начал исполнять и сам). Однажды Вячеслав Добрынин похвалил Леонида Дербенёва за стихи к их очередному хиту, сказав: «Лёня, ты написал гениальные слова к этой музыке». На что Леонид с присущим ему юмором ответил: «Спасибо за правду, Слава!» В 1970-е наряду с многочисленными соавторами-композиторами у Дербенёва был и соавтор-поэт — Игорь Шаферан.
В конце 1970-х, в годы всемирной популярности стиля диско, именно Дербенёв был соавтором двух главных советских диско-хитов — «Ищу тебя» Александра Зацепина и «Так не должно быть» Давида Тухманова.
Последний проект Леонида Дербенёва — певица из США Сюзанна Тэппер, с которой был записан альбом на музыку Максима Дунаевского «Пересаженное сердце».
22 ноября 2002 года на Площади звёзд у концертного зала «Россия» был открыт памятный знак с именем Леонида Дербенёва.[источник не указан 315 дней]
* В марте 2004 года во Владимире проходил Конкурс исполнителей эстрадной песни памяти Л. П. Дербенёва. 20 мая 2004 года победители и участники конкурса давали концерт в Москве в ЦДРИ. В 2006, 2008, 2009, 2011, 2012 годах в мае в Москве в парке «Сокольники» на летней эстраде силами участников и организаторов Владимирского конкурса проходили концерты памяти Леонида Дербенёва.[источник не указан 315 дней]
23 ноября 2011 года в Кремлёвском Дворце состоялся концерт-съёмка к 80-летию со дня рождения поэта.[источник не указан 315 дней]
С 2015 года ежегодно в Москве проходит Фестиваль-конкурс Кинопесни имени поэта Леонида Дербенёва[10]
В 2016 году по инициативе епископа Тихона (Шевкунова) вышла книга духовных стихов поэта «Пуста душа без храма»[11].
18 ноября 2021 года в Кремлёвском Дворце состоялся концерт-съёмка к 90-летию со дня рождения поэта.[источник не указан 315 дней]