När klubben grundades fick den ta över den gamla klubben Dover FC:s plats i Southern Football League Southern Division. Säsongen 1987/88 vann klubben divisionen och gick upp till ligans Premier Division, som man vann redan den andra säsongen. Klubben blev dock inte uppflyttad till Football Conference på grund av att hemmaarenan inte bedömdes hålla måttet. När Dover Athletic åter vann divisionen tre år senare, 1992/93, blev man dock uppflyttade.
Klubben spelade därefter i Football Conference under nio säsonger innan en sistaplats 2001/02 innebar nedflyttning till Southern Football League Premier Division. Efter två säsonger där flyttades klubben över till Isthmian League Premier Division, där man genast kom näst sist och åkte ned till ligans Division One. Efter en säsong bytte ligan struktur och Dover Athletic hamnade i Division One South. Andra säsongen där, 2007/08, vann klubben divisionen och blev uppflyttade till Premier Division, som man lyckades vinna direkt och blev uppflyttade till Conference South. En femteplats 2013/14 ledde till kvalseger och uppflyttning till Conference Premier.
Dover Athletic har som längst nått tredje omgången i FA-cupen, vilket man gjorde säsongerna 2010/11 och 2014/15.
