Wigan fick börja i ligans lägsta division, Fourth Division, 1978/79. Under den fjärde säsongen kom man trea och gick upp till Third Division, där man blev kvar under elva säsonger innan man åkte ur 1992/93 (divisionen hade då bytt namn till Division Two i och med skapandet av FA Premier League samma år). Under denna period vann man Football League Trophy 1984/85.
1993/94 kom man på 19:e plats i fjärdedivisionen Division Three, klubbens sämsta placering någonsin i The Football League. I februari 1995 köptes klubben av den lokala affärsmannen Dave Whelan, som siktade på att ta klubben till Premier League. Klättringen påbörjades 1996/97 då man vann Division Three och 1998/99 vann man Football League Trophy för andra gången. 2002/03 vann man Division Two och gick för första gången upp i näst högsta divisionen Division One. Samma säsong gick man till kvartsfinal i Ligacupen efter segrar mot Premier League-klubbarna West Bromwich, Manchester City och Fulham.
Wigan förlorade sin första match i Division One, men var därefter obesegrad i 17 raka matcher och ledde tabellen i november 2003. Till slut blev det en sjundeplats, men man var mycket nära playoff. Redan nästa säsong kom man tvåa i divisionen, som då bytt namn till The Championship, efter att bland annat ha varit obesegrade i säsongens 17 första matcher, och gick för första gången upp i Englands högsta division FA Premier League.
Klubben inledde sin första säsong i FA Premier League starkt och i november 2005 låg man tvåa. Man slutade säsongen på tionde plats, vilket är klubbens högsta ligaplacering någonsin. Under samma säsong gick man även till final i Ligacupen, där man dock förlorade med 0-4 mot Manchester United. Året efter räddade man sig kvar efter bortaseger i säsongens sista match mot Sheffield United, som i stället åkte ur. Även 2010/11 undvek man nedflyttning genom seger i säsongens sista match, denna gång borta mot Stoke. Under 2012/13 års säsong gick det dock inte att undvika nedflyttning längre, men å andra sidan nådde man klubbens största framgång i historien med en seger i FA-cupen. I finalen besegrades överraskande storklubben Manchester City med 1-0, målet gjort på övertid. Tre dagar senare förlorade man i ligan mot Arsenal och åtta år i högsta divisionen var över. Wigan blev den första klubben som vunnit FA-cupen och åkt ur högsta divisionen samma säsong.
Wigan förlorade Community Shield-matchen 2013 mot Premier League-mästarna Manchester United med 0–2. Segern i FA-cupen gav även Wigan en plats i en europeisk cup för första gången, i form av en gruppspelsplats i Europa League2013/14. Där lyckades man inte ta sig vidare utan kom sist i gruppen efter Rubin Kazan, Maribor och Zulte Waregem. För andra året i rad gick man till semifinal i FA-cupen, men där blev Arsenal för svåra och Wigan förlorade efter straffar. I den första Championship-säsongen blev det en femteplats men förlust i playoff. Året efter, 2014/15, åkte man ned till League One, men man vann genast den divisionen och återkom till The Championship. Säsongen 2016/17 slutade Wigan dock näst sist i The Championship och blev ånyo nedflyttade,[1] för att återigen vinna tredjedivisionen på första försöket och återvända till The Championship för säsongen 2018/19.[2]