Ses pairs l'élisent président de la Chambre pour le parlement de 1601. Il s'avère être un président indécis, qui peine à mener les débats et à maintenir l'ordre. En novembre, c'est sous sa présidence que la reine prononce un célèbre discours à la Chambre, annonçant que ce sera le dernier parlement de son règne et exprimant son amour de son pays et son respect pour les députés. L'héritage le plus important que laisse John Croke à l'histoire du Parlement survient toutefois lorsque les députés rejettent par cent-six voix contre cent-cinq une proposition visant à pénaliser les Anglais qui ne se rendraient pas à l'église. Les partisans de la motion appellent John Croke à joindre sa voix aux leurs, mais il estime qu'en qualité de président de la Chambre il se doit d'être neutre, et de ne pas voter. Ce principe demeure en vigueur au XXIe siècle[1],[2].
Il est fait chevalier par le nouveau roi Jacques Ier en , honorant la volonté de la défunte reine Élisabeth. En 1607 il est nommé juge à la Cour du banc du Roi ; il occupe cette fonction durant les dernières années de sa vie. Il meurt en 1620 et est inhumé dans le village de Chilton, dans le Buckinghamshire[1].