Né « Jacques Haussmann », d'une mère britannique et d'un père alsacien de confession juive et négociant en grains, devenu John Houseman quand il prit la nationalité américaine, il commence à travailler aux côtés d'Orson Welles à partir des années 1934-1937, principalement dans le cadre du Federal Theatre Project(en), un programme lancé par l'administration Roosevelt et destiné à soutenir les arts vivants au moment de la Dépression économique. Après, entre autres, un Macbeth (1936) monté avec des comédiens noirs, puis la comédie musicale The Cradle Will Rock (1937) de Marc Blitzstein, Houseman et Welles fondent ensemble la compagnie Mercury Theatre(en) et poursuivent leurs collaboration avec Citizen Kane mais leur amitié prend fin au cours de l'élaboration du film.
En 1968, il devient le directeur d'un nouveau département, la « New Drama Division », à la Julliard School de New York, poste qu'il conserve jusqu'en 1976.