Vermeer viveu toda a sua vida na sua terra natal, onde está sepultado na Igreja Velha (Oude Kerk) de Delft.
É o pintor holandês mais famoso e importante do século XVII (um período que é conhecido por Idade de Ouro Holandesa, devido às espantosas conquistas culturais e artísticas do país nessa época). Os seus quadros são admirados pelas suas cores transparentes, composições inteligentes e brilhante com o uso da luz.
Pouco se sabe da sua vida. Era filho de Reynier Jansz e Dingenum Baltens. Casou-se em 1653 com Catharina Bolenes e teve 15 filhos, dos quais morreram 4 em tenra idade. No mesmo ano juntou-se à guilda de pintores de Saint Lucas (São Lucas). Mais tarde, em 1662 e 1669, foi escolhido para presidir a guilda. Sabe-se que vivia com magros rendimentos como comerciante de arte, e não pela venda dos seus quadros. Por vezes até foi obrigado a pagar com quadros dívidas contraídas nas lojas de comida locais. Morreu muito pobre em 1675. A sua viúva teve de vender todos os quadros que ainda estavam na sua posse ao conselho municipal em troca de uma pequena pensão (uma fonte diz que foi só um quadro: a última obra de Vermeer, intitulada Clio). Depois da sua morte, Vermeer foi esquecido. Por vezes, os seus quadros foram vendidos com a assinatura de outro pintor para lhe aumentar o valor. Foi só muito recentemente que a grandeza de Vermeer foi reconhecida: em 1866, o historiador de arte Théophile Thoré (pseudónimo de W. Bürger) fez uma declaração nesse sentido, atribuindo 76 pinturas a Vermeer, número esse que foi em breve reduzido por outros estudiosos. No princípio do século XX havia muitos rumores de que ainda existiriam quadros de Vermeer por descobrir.
Conhecem-se hoje muito poucos quadros de Vermeer. Só sobrevivem 35 a 40 trabalhos atribuídos ao pintor holandês. Há opiniões contraditórias quanto à autenticidade de alguns quadros.
A vida do pintor é contracenada no filme "Girl with a Pearl Earring" (2003) do diretor Peter Webber. A atriz Scarlett Johansson interpreta Griet, a rapariga dos brincos de Pérola.