Ursprünglich als eine theologische Schule im Jahr 1866 konzipiert, wurde die Universitäts-Charta vom Kongress verabschiedet und anschließend von Präsident Andrew Johnson am 2. März 1867 genehmigt. Sie wurde in der Charta bezeichnet als Universität für die Erziehung der Jugend in den Geistes- und Naturwissenschaften und ist damit die einzige aus der Gruppe der Historic Black Colleges and Universities, die die Auszeichnung als university erhalten hat. Benannt nach Oliver Otis Howard, einem Bürgerkriegsgeneral, der Kommissar des Freedmen’s Bureau („Freigelassenen-Agentur“) und erster Präsident der Hochschule wurde, war das Institut seit seiner Gründung verpflichtet, ihre Diplom- und Berufsausbildung in scharfem Gegensatz zu den meisten anderen schwarzen postsekundären Institutionen der damaligen Zeit durchzuführen, die konfessionell orientiert waren und an der Rassentrennung festhielten. Im Jahr 1879 verabschiedete der Kongress ein besonderes Gesetz für den Unterhalt der Universität, die sich jedoch weitgehend durch Spenden finanzierte. Die Charta wurde 1928 geändert, um einen jährlichen Zuschuss an Bundesmitteln für den Bau, die Entwicklung, Verbesserung und Unterhalt der Universität zu autorisieren.
Im Jahr 1872 absolvierte die erste schwarze Frau, Rechtsanwältin Charlotte E. Ray, die juristische Fakultät. Sie war auch erste Frau, die als Rechtsanwältin vor dem Obersten Gericht des District of Columbia praktizierte.
Zu den akademischen Abteilungen (Academic Divisions) gehören die Hochschulen oder Schulen der Künste und Wissenschaften, Business, Kommunikation, Zahnmedizin, Theologie, Bildung, Technik, Architektur und Informatik, Recht, Medizin, Pharmazie, Krankenpflege und Allied Health Sciences und Sozialarbeit.[2] Es gibt auch eine Graduiertenschule.[3]
An der Universität bestehen folgende Studentenverbindungen: Alpha Kappa Alpha Sorority (1908), Omega Psi Phi Bruderschaft (1911), Delta Sigma Theta Sorority (1913), Phi Beta Sigma Bruderschaft (1914) und Zeta Phi Beta Sorority (1920).[4]
Im Herbst 2009 waren 10.733 Studierende eingeschrieben.[5]
Das zu der Hochschule gehörende Moorland-Spingarn Research Center ist einer der größten Dokumentationszentren für afroamerikanische Geschichte und Kultur und wurde 1930 eingerichtet.