Les Rangers de New York de la Ligue nationale de hockey l'accueillent pour la saison 1953-1954 de la LNH mais il est à nouveau cédé en ligue mineure la saison suivante. Il remporte sa quatrième et dernière coupe Calder en 1956 avec les Reds de Providence. Cette même année, il gagne le trophée Les-Cunningham du meilleur joueur de la saison pour la première de ses trois fois consécutives. En 1957 et 1958, en plus du trophée Cunningham, il remporte à nouveau le trophée Holmes.
En 1958, il est réclamé par les Maple Leafs de Toronto, franchise avec laquelle il terminera sa carrière au plus haut niveau. Au cours de ses onze saisons complètes dans la LNH avec la franchise canadienne, il remporte le trophée Vézina du meilleur gardien de but en 1961 et 1965 et gagne la coupe Stanley à quatre reprises (dont trois consécutives) en 1962, 1963, 1964 et 1967.
Au cours de la saison 1964-1965, il garde le filet de Toronto avec un autre futur membre du temple de la renommée, Terry Sawchuk, avec qui il partagera d'ailleurs cette année-là le trophée Vézina.
En 1969, Johnny devient le plus vieux gardien de but à participer à des séries éliminatoires de la Coupe Stanley à 44 ans, 4 mois et 28 jours. Il joue son dernier match fin 1969 avant d'annoncer sa retraite en .
En 1976, il est élu au Temple de la renommée du hockey. En 1998, il est nommé au 87e rang des 100 plus grands joueurs de hockey de l'histoire par le magazine « The Hockey News ». En 2006, la LAH décide elle aussi de l'honorer et il est admis à son tout nouveau temple de la renommée[1] en compagnie de sept autres personnalités.
Il meurt le à l'âge de 93 ans des suites d'une pneumonie[2] dans un hôpital de Mississauga, une ville située en banlieue de Toronto[3].